Os ExWires da Academia de Vera Cruz verdadeira estão atônitos e com medo após descobrir que um de seus próprios colegas, Rin Okumura, é filho de Satanás. Mas por enquanto, eles têm preocupações mais urgentes do que a parentela de Rin: o olho esquerdo do Rei Impuro, um demônio poderoso, foi roubado do Depósito Profundo da academia. Depois que uma tentativa de roubar o olho direito em Kyoto também falha, Rin e os outros ExWires são enviados para investigar o mistério por trás do Rei Impuro e o objetivo final do ladrão.

Embora esta missão exija que eles cooperem por enquanto, Rin nunca se sentiu tão distante de seus colegas exorcistas. Ao tentar se reconciliar com eles, ele passa por um treinamento especializado para controlar seu poder sombrio. No entanto, quando o olho direito é roubado logo após sua chegada, a ameaça impensável de um traidor dentre eles os deixa em necessidade de todo o poder que podem obter.