A vida ordinária do estudante do ensino médio Ayato Kamina é virada de cabeça para baixo quando Tóquio é subitamente invadida por jatos de combate futuristas. Em meio ao caos, ele encontra uma mulher chamada Haruka Shitow, que afirma ser de uma organização governamental chamada TERRA. Ela revela que ele está vivendo em uma bolha de tempo chamada ""Tokyo Jupiter"", que foi posta no lugar pelos Mulians - humanoides de outra dimensão - na tentativa de isolar e tomar Tóquio. TERRA tem tentado romper a barreira que cerca a cidade desde então.

Incapaz de processar a revelação, Ayato entra em pânico e foge. Ele encontra sua colega de classe Reika Mishima, que o leva a um lugar chamado ""O Santuário de Xephon"", onde um ovo gigante dorme. Ela começa a cantar e um poder desconhecido desperta dentro de Ayato, conectando-o a um ser chamado RahXephon que rompe o ovo. Pouco depois, Haruka o encontra novamente e tenta fazê-lo se juntar à causa dela na luta contra os Mulians.

Preso entre a cruz e a espada dos Mulians e TERRA, Ayato começa a questionar seu propósito, navegando por memórias alteradas e, no final, sua própria identidade nesse novo mundo caótico.